Research Paper

Toxic oligopeptides in the cyanobacterium Planktothrix agardhii-dominated blooms and their effects on duckweed (Lemnaceae) development

Oligopeptides toxiques dans les fleurs d'eau dominées par la cyanobactérie Planktothrix agardhii et leurs effets sur le développement des lentilles d'eau (Lemnaceae)

¹ Department of Hydrobiology and Protection of Ecosystems, University of Life Sciences in Lublin, Dobrzańskiego 37, 20-262 Lublin, Poland
² Department of Marine Biotechnology, University of Gdańsk, al. Piłsudskiego 46, 81-378 Gdynia, Poland

^* Corresponding author: barbara.pawlik@up.lublin.pl

Abstract

Cyanobacterial toxins are a global threat to aquatic organisms; however, they represent only one group of bioactive cyanobacterial metabolites. Very little is known about the effects of other cyanobacterial products (e.g., non-ribosomal oligopeptides) on freshwater macrophytes. Our experimental study revealed that the development of young duckweed Spirodela polyrhiza was inhibited by two aquatic extracts of cyanobacterial bloom samples predominated by Planktothrix agardhii and pure microcystin-LR (MC-LR). The extracts differed considerably in the content of MCs and other oligopeptides; they contained three or four MC variants and several other oligopeptides such as anabaenopeptins, aeruginosins, and planktocyclin. Their toxic effects on young plants (first frond area, root number, fresh biomass, and chlorophyll a content) were different. The more phytotoxic extract obtained from a higher cyanobacterial biomass contained a lower total MC concentration and different anabaenopeptin variants (e.g., anabaenopeptin H, G, HU892, and E/F) as well as planktocyclin, which were not present in another extract with a higher MC concentration. The obtained results suggested that P. agardhii oligopeptides other than MCs are harmful to young duckweeds and may exert even stronger toxic effects than MC-LR. The production of various variants of MCs together with other oligopeptides, and their toxicity to aquatic plants varied over seasons depending on the taxonomic composition of the cyanobacterial bloom. Germinated turions of S. polyrhiza can be used as a sensitive bioindicator of the cyanobacterial threat in aquatic ecosystems.

Résumé

Les toxines cyanobactériennes constituent une menace mondiale pour les organismes aquatiques ; cependant, elles ne représentent qu'un seul groupe de métabolites cyanobactériens bioactifs. On sait très peu de choses sur les effets d'autres produits cyanobactériens (p. ex. oligopeptides non ribosomiques) sur les macrophytes d'eau douce. Notre étude expérimentale a révélé que le développement des jeunes lentilles d'eau Spirodela polyrhiza a été inhibé par deux extraits aquatiques d'échantillons de fleurs d'eau à cyanobactéries, dominées par Planktothrix agardhii et de la microcystine-LR pure (MC-LR). Les extraits différaient considérablement dans le contenu en MC et d'autres oligopeptides ; ils contenaient trois ou quatre variantes MC et plusieurs autres oligopeptides tels que les anabaénopeptines, les aéroginosines et la planctocycline. Leurs effets toxiques sur les jeunes plantes (première pousse, nombre de racines, biomasse fraîche et teneur en chlorophylle a) étaient différents. L'extrait phytotoxique obtenu à partir d'une biomasse cyanobactérienne plus élevée contenait une concentration totale de MC plus faible et différentes variantes d'anabaénopeptine (p. ex. anabaénopeptine H, G, HU892 et E/F) ainsi que de la planctocycline, qui n'étaient pas présentes dans un autre extrait ayant une concentration de MC plus élevée. Les résultats obtenus suggèrent que les oligopeptides de P. agardhii autres que les MC sont nocifs pour les jeunes lentilles d'eau et peuvent exercer des effets toxiques encore plus importants que les MC-LR. La production de diverses variantes de MCs avec d'autres oligopeptides et leur toxicité pour les plantes aquatiques ont varié au fil des saisons en fonction de la composition taxonomique du bloom cyanobactérien. Les turions germés de S. polyrhiza peuvent être utilisés comme bioindicateur sensible de la menace cyanobactérienne dans les écosystèmes aquatiques.